La costruzione fu intrapresa nel 1718 e terminata nel 1723: ne furono promotori alcuni nobili perugini che sentivano l’esigenza di un luogo di spettacolo più adatto ed ampio dei teatrini già esistenti in città. Nacque come “Teatro della Nobile Accademia del Casino”, tutto in legno, con quattro ordini di palchi e pianta quadrangolare, rivelatasi ben presto inadatta alle nuove esigenze del melodramma e della commedia. L’Accademia ne decise pertanto la demolizione (1765) affidandone la ricostruzione all’architetto Pietro Carattoli. La nuova pianta, ispirata al Teatro Argentina di Roma, fu a ferro di cavallo, struttura in muratura, 82 palchi distribuiti in 4 ordini (di cui quello inferiore, sostenuto da colonnine precedute da balaustra, con ricca decorazione). La fronte dei palchi fu ornata con cammei in stucco da Carlo Spiridione Mariotti. Il teatro deriva il nome dal bellissimo uccello sacro a Giunone, la dea che trionfa nel sipario dipinto dall’anconitano Francesco Appiani nel 1772. Del 1814 è la decorazione del plafone e la sostituzione del sipario già logoro con una rappresentazione della “Riedificazione di Perugia ordinata da Augusto”, entrambe opera del romano Gaspare Coccia. Del 1856 consistenti interventi di restauro, quali la ricostruzione del tetto e della volta, l’applicazione delle camere a canne anche alle corsie del quarto e del quinto ordine, che fu trasformato in loggione. La nuova decorazione di tutto il teatro e del sipario fu affidata al pittore Nicola Benvenuti.